Ursprünglich war das Haus am Rande des Bois de Boulogne ein Jagdschloss des Herzogs von Valmy. 1882 wurde es von Jules Marmottan gekauft, der es später seinem Sohn Paul Marmottan vermachte. Marmottan zog in das Haus ein und erweiterte mit seinem Interesse an der napoleonischen Epoche die Sammlung seines Vaters an Gemälden, Möbeln und Bronzen. Marmottan vermachte sein Haus und seine Sammlung der Académie des Beaux-Arts. Die Académie eröffnete das Haus und die Sammlung 1934 als Museum Marmottan.
Obwohl ursprünglich ein Schaufenster für Stücke aus dem Ersten Kaiserreich, begann sich der Charakter der Museumssammlung mit zwei großen Schenkungen zu verändern. 1957 schenkte Victorine Donop de Monchy dem Museum eine bedeutende Sammlung impressionistischer Werke aus dem Besitz ihres Vaters, Doktor Georges de Bellio, Arzt von Manet, Monet, Pissarro, Sisley und Renoir und ein früher Förderer der impressionistischen Bewegung. 1966 überließ der zweite Sohn von Claude Monet, Michel Monet, dem Museum seine eigene Sammlung von Werken seines Vaters und schuf damit die weltweit größte Sammlung von Monet-Gemälden. 1985 schenkte Nelly Duhem, Adoptivtochter des Malers Henri Duhem, dem Museum seine große Sammlung impressionistischer und postimpressionistischer Werke (darunter mehrere Monets).
Jacque Carlu, der damalige Kurator des Museums, baute in einer unteren Etage des Museums einen speziellen Ausstellungsraum für die Monet-Sammlung. Inspiriert von der Halle, die für Monets Seerosen-Wandgemälde im Musée de l’Orangerie entworfen wurde, ermöglicht der große, offene Raum den Besuchern, eine Progression von Monets Werk zu sehen und seine Gemälde sowohl aus der Nähe als auch aus der Ferne zu betrachten. Eines der bemerkenswertesten Stücke im Museum ist Monets Impression, Sonnenaufgang (Impression, Soleil Levant), das Gemälde, von dem die impressionistische Bewegung ihren Namen hat. Das Gemälde wurde 1985 aus dem Musée Marmottan gestohlen, aber fünf Jahre später wiedergefunden und 1991 in die Dauerausstellung zurückgebracht.
Seit 1975 organisiert das Museum jährlich zwei Ausstellungen, die einer Person oder Sammlung gewidmet sind, darunter Toulouse-Lautrec 1976, Boilly 1984, Daumier 1989, Goya 1990, Boldini 1991 und Pissarro 2017. Die Gemälde des späten Claude Monet wurden 1995 im New Orleans Museum of Art und den Fine Arts Museums of San Francisco ausgestellt. Die Werke reisten später zum Walters Art Museum, San Diego Museum of Art und Portland Museum of Art in 1998-1999.