Robertson, Helm, Danko, Manuel und Hudson waren fünf zurückhaltende Sidemen, die von Dylan, dem Star, in dessen Schatten sie wuchsen, dazu gedrängt wurden, eine eigenständige Gruppe zu werden. Robertson war der Hauptautor und Gitarrist der Gruppe. Schlagzeuger Helm war ein „guter alter Junge“ aus Arkansas, der einzige Amerikaner in einer Gruppe von vertriebenen Kanadiern. Danko war der liebenswürdige Heuwusler am Bass und gelegentlich an der Geige. Pianist Manuel sang Blues-Balladen in einem mitreißenden Ray-Charles-Bariton. Und Hudsons überirdische Keyboardspielereien waren der Leim, der die ganze Operation zusammenhielt. Auf ihrem Höhepunkt, von 1968 bis 1973, verkörperte das Quintett besser als jede andere Gruppe den Sinn für die amerikanische Vergangenheit, die die Popkultur heimsuchte, nachdem die Hippie-Ideale der 1960er Jahre zu Boden gefallen waren.
Die eigentliche Hebamme bei der Geburt der Band war Hawkins, ein Rockabilly-Diehard aus Arkansas, der sich im Frühjahr 1958 nach Kanada wagte. Als Hawkins‘ Leutnant half Helm, der noch ein Teenager war, dabei, die jungen Leute aus Ontario – Robertson, Danko, Manuel und Hudson – zu rekrutieren, die die ursprünglichen Mitglieder von Hawkins‘ Begleitband, den Hawks, ersetzten. Zu einer Zeit, als Fabian die Popwellen beherrschte, war der razorback Rock and Roll der neuen Hawks nur in den schäbigsten Raststätten willkommen. Während dieser Jahre auf der Straße saugte Robertson viel von dem Geschmack des Lebens unterhalb der Mason and Dixon Line auf, der in Bandsongs wie „The Night They Drove Old Dixie Down“ (1969) einfließen sollte.
Im Jahr 1964 dachten die Hawks, sie könnten es auch ohne Hawkins schaffen. Während ihres Sommeraufenthalts an der Küste von New Jersey bekam Dylan Wind von ihrem Ruf und engagierte die Gruppe, nachdem er mit Robertson gespielt hatte, um ihn auf seiner ersten elektrischen Tournee zu begleiten – eine Tournee, die unter Folk-Puristen so umstritten war, dass Helm den Druck nicht aushielt und ausstieg. Für die Hawks war es eine Feuertaufe, die sie fast ausbrannte.
Um sich zu erholen, folgte die Gruppe (ohne Helm) 1967 Dylan nach Woodstock, New York. Im nahe gelegenen West Saugerties trafen sie sich täglich im Keller von „Big Pink“, einem abgelegenen Ranchhaus. Hier stellten die fünf Männer ein weitläufiges Repertoire alter Country-, Folk- und Bluessongs zusammen, das später als eine Reihe von „Basement Tapes“-Bootlegs und dann als Doppelalbum „The Basement Tapes“ (1975) veröffentlicht wurde.
Als Helm in die Gruppe zurückkehrte, drängte Dylan „die Band“ – wie sie nun lokal genannt wurde – dazu, sich selbständig zu machen. Das unmittelbare Ergebnis dieser Trennung war Music from Big Pink (1968), eine völlig originelle Verschmelzung von Country, Gospel, Rock und Rhythm and Blues, die mehr als jedes andere Album dieser Zeit den Rückzug des Rock von psychedelischen Exzessen und Blues-Bombast hin zu etwas Seelenvollem, Ländlichem und Nachdenklichem signalisierte. Dennoch war es The Band (1969), das den körnigen Charakter der Gruppe wirklich definierte. Aufgenommen in einem provisorischen Studio in Los Angeles Anfang 1969, war das Album ein zeitloses Destillat amerikanischer Erfahrungen vom Bürgerkrieg bis in die 1960er Jahre.
Nach den vielen Jahren, die die Band als Support von Hawkins und Dylan verbracht hatte, war sie schlecht auf die Verletzlichkeit vorbereitet, die sie beim Singen ihrer eigenen Songs auf der Bühne empfand. Nach einem desaströsen Debüt im Winterland in San Francisco spielten sie vor den Massen des Woodstock-Festivals 1969. „Wir fühlten uns wie ein Haufen Predigerjungen, die ins Fegefeuer blicken“, erinnert sich Robertson. Dieses Gefühl der Entfremdung vom Geist des Rock spiegelte sich in Stage Fright (1970) wider, einem Album voller Vorahnung und Depression. Ironischerweise ging die Platte der intensivsten Tourneephase der Band voraus, in der sie zu der formidablen Live-Einheit des großartigen Rock of Ages (1972) wurde.
Die Erfahrung der Band auf der Straße schien sich auf ihr Selbstvertrauen auszuwirken – vor allem auf das von Robertson in seiner Rolle als Hauptsongwriter. Während The Band frisch und intuitiv geklungen hatte, war Cahoots (1971) mühsam und didaktisch. Nach einem größtenteils verlorenen Jahr 1972, als Manuels Alkoholismus chronisch wurde, traten sie mit Moondog Matinee (1973), einem Album mit feinen Coverversionen, auf der Stelle und schlossen sich Dylan für die äußerst erfolgreiche Tournee an, die Before the Flood (1974) hervorbrachte.
Wie sie Dylan nach Woodstock gefolgt waren, so zog es die Band nun nach Südkalifornien. Der Umzug passte zu Robertson, der sich schnell an den Hollywood-Lifestyle gewöhnte, aber die anderen fühlten sich wie ein Fisch auf dem Trockenen. Northern Lights-Southern Cross (1975) bewies zumindest, dass die Band ihr musikalisches Einfühlungsvermögen nicht verloren hatte, aber als Robertson vorschlug, die Gruppe nach einer letzten Show im Winterland aufzulösen, stieß er auf wenig Widerstand.
Dieses „Band and friends“-Finale, das am Thanksgiving Day (25. November) 1976 stattfand, wurde durch Martin Scorseses Film The Last Waltz (1978) mit Gastauftritten von Dylan, Neil Young und anderen verewigt. Mit nur dem glanzlosen Islands (1977) als letztes, vertragsgemäßes Andenken an ihre Karriere, zerbrach die Band schnell. Im Jahr 1983 formierte sich die Gruppe ohne Robertson neu und spielte eine wenig spektakuläre Tournee. Drei Jahre später wurde Manuel an einem Duschvorhang hängend in einem Motelzimmer in Florida aufgefunden.
Helm, Hudson und Danko, die zurück nach Woodstock zogen, agierten weiterhin als The Band und veröffentlichten in den 1990er Jahren drei gleichgültige Alben. Robertson blieb in Los Angeles, wo er mehrere Soloalben aufnahm und Filmsoundtracks schuf. Die Band wurde 1994 in die Rock and Roll Hall of Fame aufgenommen.