À l’origine, un pavillon de chasse pour le duc de Valmy, la maison à l’orée du bois de Boulogne est achetée par Jules Marmottan en 1882 qui la lègue ensuite à son fils Paul Marmottan. Marmottan s’installe dans le pavillon et, s’intéressant à l’époque napoléonienne, il enrichit la collection de tableaux, de meubles et de bronzes de son père. Marmottan lègue sa maison et sa collection à l’Académie des Beaux-Arts. L’Académie a ouvert la maison et la collection en tant que Musée Marmottan en 1934.
Bien qu’à l’origine une vitrine pour les pièces du Premier Empire, la nature de la collection du musée a commencé à changer avec deux donations majeures. En 1957, Victorine Donop de Monchy offre au musée une importante collection d’œuvres impressionnistes ayant appartenu à son père, le docteur Georges de Bellio, médecin de Manet, Monet, Pissarro, Sisley et Renoir, et partisan de la première heure du mouvement impressionniste. En 1966, le deuxième fils de Claude Monet, Michel Monet, a légué au musée sa propre collection de l’œuvre de son père, créant ainsi la plus grande collection de tableaux de Monet au monde. En 1985, Nelly Duhem, fille adoptive du peintre Henri Duhem, fait don au musée de sa grande collection d’œuvres impressionnistes et postimpressionnistes (qui comprend plusieurs Monet).
Jacque Carlu, alors conservateur du musée, construit un espace d’exposition spécial pour la collection Monet dans un niveau inférieur du musée. Inspirée de la salle conçue pour les peintures murales des Nymphéas de Monet au musée de l’Orangerie, la grande salle ouverte permet aux visiteurs de voir une progression de l’œuvre de Monet, ainsi que d’observer ses toiles de près et de loin. L’une des pièces les plus remarquables du musée est Impression, soleil levant (Impression, Soleil Levant) de Monet, le tableau qui a donné son nom au mouvement impressionniste. Le tableau a été volé au musée Marmottan en 1985, mais retrouvé cinq ans plus tard et réintégré à l’exposition permanente en 1991.
Depuis 1975, le musée organise chaque année deux expositions consacrées à un individu ou à des collections, notamment Toulouse-Lautrec en 1976, Boilly en 1984, Daumier en 1989, Goya en 1990, Boldini en 1991 et Pissarro en 2017. Les tableaux du musée représentant la fin de la carrière de Claude Monet ont été exposés au New Orleans Museum of Art et aux Fine Arts Museums of San Francisco en 1995. Les œuvres ont ensuite voyagé au Walters Art Museum, au San Diego Museum of Art et au Portland Museum of Art en 1998-1999.
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