Brent Barry werd door de Denver Nuggets geselecteerd in de eerste ronde (15e keus) van de 1995 NBA draft, maar werd op de avond van de draft verhandeld aan de Los Angeles Clippers in een 4-spelers trade met Rodney Rogers voor de nr. 2 keus in de draft (Antonio McDyess) en Randy Woods. Barry werd algemeen beschouwd als een goede passer en had drie seizoenen waarin hij gemiddeld meer dan 5 assists per wedstrijd had. Barry was ook een sterke driepuntsschutter; hij staat momenteel op de 13e plaats in de geschiedenis van het maken van driepunters en schoot 40% van achter de boog in zijn carrière. Deze twee sterke punten, gecombineerd met Barry’s 6’7 “frame, stelde hem in staat om een verscheidenheid aan posities te spelen, waaronder point guard, shooting guard, en kleine forward; omdat hij langer was dan de meeste traditionele point guards, werd hij vaak beschouwd als een point forward wanneer hij de aanval leidde. Hij maakte deel uit van de kampioensteams van de San Antonio Spurs in 2005 en 2007. Hij won de Slam Dunk Contest tijdens het NBA All-Star Weekend in 1996 met een op Julius Erving geïnspireerde slam dunk, waarbij hij van de vrije worplijn vertrok en met één hand binnenviel en dunkte. Hij was de eerste blanke speler die de wedstrijd won.
Los Angeles Clippers (1995-1998)Edit
Na te zijn opgesteld door de Denver Nuggets, werd Barry onmiddellijk overgeplaatst naar de Los Angeles Clippers. In zijn rookie seizoen maakte Brent 123 3-punters, waarmee hij het huidige rookie record brak. Daar zou Brent een gemiddelde halen van 10.4 ppg en 38% 3-pt field goal in 179 wedstrijden. In zijn tweede seizoen probeerden hij en de Clippers een playoff run waar Brent een gemiddelde van 11.7 ppg zou halen, zijn hoogste gemiddelde in het postseason. De Clippers speelden slechts 3 wedstrijden (één serie; 1996-1997) in het naseizoen toen Barry er was.
Miami Heat (1998)Edit
Barry werd daags voor de handelsdeadline van 20 februari van Los Angeles naar de Miami Heat verhandeld voor Isaac Austin. In Miami zou Barry slechts 17 wedstrijden spelen, in geen enkele wedstrijd beginnen en een gemiddelde van slechts 4,1 ppg halen.
Chicago Bulls (1999)Edit
Barry tekende bij de Bulls op 25 januari 1999 en tekende een contract van $27 miljoen voor 6 jaar. Na het oplopen van een blessure, speelde hij slechts 37 van de 50 wedstrijden dat seizoen, startte 30 van die wedstrijden, met een gemiddelde van 11.1 ppg. Omdat hij er niet in slaagde de leegte van een Bulls zonder Jordan op te vullen, ruilde het team Brent voor Hersey Hawkins en James Cotton uit Seattle op 12 augustus 1999.
Seattle SuperSonics (1999-2004)Edit
Brent bracht 4 seizoenen door bij de Seattle SuperSonics. Brent begon zijn carrière in Seattle als reserve voor zijn mede Oregon State alumnus Gary Payton. Uiteindelijk zou hij als starter de point positie gaan spelen en indien nodig als small forward invallen. Daar zou hij gemiddeld 11.2 ppg maken, 669 3-punt schoten, en het grootste deel van zijn NBA-carrière starten (296 van 328 wedstrijden), met een totaal van 4.107 punten. In Seattle speelde hij 10 wedstrijden in het naseizoen, waarvan hij er 8 startte, het meeste in zijn carrière tot dan toe.
San Antonio Spurs (2004-2008)Edit
In de zomer van 2004 werd Barry als free agent gecontracteerd door de San Antonio Spurs, waar hij het grootste deel van het seizoen als reserve speelde. Na het verliezen van hun eerste play-off wedstrijd tegen de Denver Nuggets in de 2005 NBA Playoffs, plaatste San Antonio Barry in de startopstelling. De nieuwe opstelling van de Spurs hielp hen de Nuggets in de reeks met vier games tegen één te verslaan. Later in diezelfde playoffs verdiende Barry zijn eerste kampioensring toen de Spurs de Detroit Pistons versloegen in de 2005 NBA Finals.Brent en zijn vader, Rick Barry, zijn het tweede vader-zoon duo dat elk als speler een NBA Kampioenschap won; de eerste was Matt Guokas, Sr. en zijn zoon Matt Guokas, Jr. De enige andere vader-zoon duo’s zijn Bill Walton en zijn zoon Luke Walton, en Mychal Thompson en zijn zoon Klay Thompson.
In juni 2007 won hij zijn tweede NBA kampioenschap ring toen de Spurs de Cleveland Cavaliers met 4-0 veegden.
In januari 2008 scheurde Barry zijn rechter kuitspier. Op 20 februari 2008 (niet al te lang na zijn blessure) werd Barry, samen met Francisco Elson en een 2009 first round draft pick, door de San Antonio Spurs terugverhandeld naar de Seattle SuperSonics in ruil voor forward/center Kurt Thomas. Barry werd de volgende dag door de Sonics ontslagen. Na een verplichte wachtperiode van 30 dagen tekende hij op 24 maart 2008 opnieuw bij San Antonio voor 1 jaar met de mogelijkheid voor het seizoen 2009-2010 op Veteran Minimum.
Na een blessure kwam Barry niet veel aan spelen toe in de eerste 2 rondes van de 2008 NBA Playoffs. Barry zou echter schitteren tegen de Lakers in de Western Conference finales, met 23 punten in Game 4, met een controversiële no-call foul met 2 seconden op de klok. De Spurs zouden de reeks echter in 5 games verliezen.
San Antonio bezorgde Barry de meeste playoff-ervaring (71 wedstrijden) uit zijn carrière. Hij maakte in totaal 356 driepunters en scoorde 1.888 punten.
Houston Rockets (2008-2009)Edit
Barry zag af van zijn contract en werd op 1 juli 2008 een vrije speler. Op 10 juli tekende Barry een 2-jarig contract bij de Houston Rockets, waarmee hij het derde lid van de familie werd dat zich bij de franchise aansloot. Zijn vader, Rick, beëindigde zijn carrière door twee seizoenen bij de Rockets te spelen (1978-1980) en zijn oudere broer, Jon, beëindigde ook zijn carrière bij de Rockets, door van 2004 tot 2006 te spelen. Financiële voorwaarden werden niet vrijgegeven.
Brent’s andere broer Richard Francis “Scooter” Barry IV (geboren 13 augustus 1966) is ook een gepensioneerde Amerikaanse professionele basketballer.
Op 23 oktober 2009 eindigde Brent Barry’s carrière toen hij aan het einde van het trainingskamp door de Rockets werd geschrapt, waardoor Barry later opmerkte dat “all the Barrys were buried in Houston”.