New Orleans Hornets (2009-2010)Edit
Collison werd na zijn afstuderen aan UCLA algemeen beschouwd als een van de beste point-guard-kandidaten in de NBA Draft van 2009. Hij werd in de eerste ronde als 21e gekozen door de New Orleans Hornets.
Toen Chris Paul twee keer maanden uitgeschakeld was tijdens het seizoen 2009-10, werd Collison de startende point guard. Collison gaf een Hornets rookie-record van 18 assists en scoorde 17 punten op 30 januari 2010, toen New Orleans een einde maakte aan de 11-game thuisoverwinning van Memphis met een 113-111 overwinning in overtime. Later, op 8 maart 2010, brak Collison zijn eigen record met een Hornets rookie-record van 20 assists (samen met 16 punten) in een 135-131 overwinning op de Golden State Warriors. In een wedstrijd tegen de Indiana Pacers op 19 februari 2010 werd Collison pas de tweede rookie van het seizoen 2009-10 die een triple-double haalde met 18 punten, 13 rebounds, en 12 assists. Hij werd 4e in de NBA Rookie of the Year stemming en had een gemiddelde van 18,8 punten en 9,1 assists in de 37 wedstrijden als starter, maar had vier turnovers per wedstrijd als starter in zijn eerste NBA-seizoen.
Indiana Pacers (2010-2012)Edit
Op 11 augustus 2010, de Hornets Collison en James Posey naar de Indiana Pacers in een deal met vier teams en vijf spelers, waarbij ook Troy Murphy naar de New Jersey Nets, Trevor Ariza naar de New Orleans Hornets en Courtney Lee naar de Houston Rockets werden gestuurd.
Dallas Mavericks (2012-2013)Edit
Op 12 juli 2012 werden Collison en Dahntay Jones verhandeld aan de Dallas Mavericks voor Ian Mahinmi. Collison werd de startende point guard van de Mavericks, als vervanger van Jason Kidd die vertrok als free agent. Collison was een belangrijke speler in Dallas’ 4-1 start in 2012-13, maar hij had het moeilijk toen ze 8 van hun volgende 11 verloren. Na de eerste 14 wedstrijden van het team te hebben gespeeld, kwam Collison één wedstrijd van de bank. Hij miste de volgende wedstrijd met een verstuikte rechter middelvinger, waardoor Dallas Derek Fisher aantrok. Fisher begon in zijn eerste wedstrijd bij de Mavericks, terwijl Collison reserve bleef. 14 wedstrijden later, op 27 december 2012, kreeg hij de eerste plaats weer terug.
Los Angeles Clippers (2013-2014)Edit
Op 10 juli 2013 tekende Collison een deal bij de Los Angeles Clippers. Hij was opnieuw de steun van Chris Paul, die ook bij de Clippers speelde. Toen Paul er 18 wedstrijden uit lag met een geblesseerde schouder, begon Collison en haalde hij een gemiddelde van 13,3 punten en 6,5 assists in 32,6 minuten. De Clippers werden 12-6 in die periode, en coach Doc Rivers zei dat het team “de storm doorstond” zonder hun All-Star point guard; hij noemde Collison’s spel “de sleutel.” In Game 4 van de tweede ronde van de 2014 NBA Playoffs tegen de Oklahoma City Thunder, de Clippers overwon een 22-punts achterstand om de serie te binden op 2-2, als Collison scoorde 12 van zijn 18 punten in het laatste kwartaal om de ploeg te helpen leiden naar een 101-99 overwinning.
Sacramento Kings (2014-2017)Edit
Op 12 juli 2014 tekende Collison een driejarige, 16 miljoen dollar deal met de Sacramento Kings. De Kings boden hem een startbaan op point guard, en de Clippers waren niet in staat om zowel de deal als de speeltijd te evenaren.
Op 27 december 2014 had Collison een seizoensbeste wedstrijd met 27 punten en 10 assists in een 135-129 overtime-overwinning op de New York Knicks. Op 26 februari 2015 werd hij voor drie tot zes weken uitgesloten met een rechter heupflexor. Collison werd geschorst voor de eerste acht wedstrijden van het seizoen 2016-17 nadat hij schuldig pleitte aan een aanklacht wegens huiselijk geweld.
Terugkeer naar Indiana (2017-2019)Edit
Op 7 juli 2017 tekende Collison bij de Indiana Pacers, waarmee hij terugkeerde naar de franchise voor een tweede stint. Hij onderging begin februari 2018 een knieoperatie en keerde medio maart terug in de opstelling van de Pacers. Na het geleidelijk verbeteren van zijn driepuntsschieten gedurende zijn carrière, leidde Collison de competitie met een carrière-best 47% driepuntspercentage in 2017-18.
Op 10 december 2018, in een 109-101 overwinning op de Washington Wizards, had Collison 17 assists, zijn hoogste single-game totaal met Indiana. Hij eindigde het seizoen 2018-19 met gemiddelden van 11 punten en zes assists.
Op 28 juni 2019 kondigde Collison zijn pensionering uit de NBA aan. Een Jehova’s Getuige, noemde hij religieuze redenen voor zijn pensionering. Er was verwacht dat hij meerdere contractaanbiedingen zou trekken voor ongeveer 10 miljoen dollar per seizoen.