Het huis aan de rand van het Bois de Boulogne was oorspronkelijk een jachtslot van de hertog van Valmy en werd in 1882 gekocht door Jules Marmottan, die het later naliet aan zijn zoon Paul Marmottan. Marmottan nam zijn intrek in het logement en met zijn belangstelling voor de Napoleontische periode breidde hij de collectie schilderijen, meubelen en bronzen van zijn vader uit. Marmottan liet zijn huis en zijn collectie na aan de Académie des Beaux-Arts. De Académie opende het huis en de collectie als het Museum Marmottan in 1934.
Hoewel het oorspronkelijk een vitrine was voor stukken uit het Eerste Keizerrijk, begon de aard van de collectie van het museum te veranderen door twee belangrijke schenkingen. In 1957 schonk Victorine Donop de Monchy het museum een belangrijke collectie impressionistische werken die hadden toebehoord aan haar vader, dokter Georges de Bellio, arts van Manet, Monet, Pissarro, Sisley en Renoir, en een vroege aanhanger van de impressionistische beweging. In 1966 liet de tweede zoon van Claude Monet, Michel Monet, het museum zijn eigen collectie van het werk van zijn vader na, waardoor de grootste collectie Monet-schilderijen ter wereld ontstond. In 1985 schonk Nelly Duhem, geadopteerde dochter van de schilder Henri Duhem, zijn grote collectie impressionistische en post-impressionistische werken (waaronder verschillende Monets) aan het museum.
Jacque Carlu, toenmalig conservator van het museum, bouwde een speciale tentoonstellingsruimte voor de Monet-collectie op een lager niveau van het museum. Geïnspireerd door de zaal die was ontworpen voor Monet’s Waterlelies muurschilderingen in het Musée de l’Orangerie, biedt de grote, open ruimte bezoekers de mogelijkheid om een progressie van Monet’s werk te zien, en om zijn doeken zowel van dichtbij als van veraf te bekijken. Een van de meest opmerkelijke stukken in het museum is Monet’s Impression, Sunrise (Impression, Soleil Levant), het schilderij waaraan de impressionistische beweging haar naam ontleende. Het schilderij werd in 1985 uit het Musée Marmottan gestolen, maar vijf jaar later teruggevonden en in 1991 weer permanent tentoongesteld.
Sinds 1975 organiseert het museum jaarlijks twee tentoonstellingen gewijd aan een individu of collecties, waaronder Toulouse-Lautrec in 1976, Boilly in 1984, Daumier in 1989, Goya in 1990, Boldini in 1991 en Pissarro in 2017. De schilderijen van Claude Monet uit de late carrière van het museum werden in 1995 tentoongesteld in het New Orleans Museum of Art en de Fine Arts Museums van San Francisco. De werken reisden later naar het Walters Art Museum, San Diego Museum of Art en Portland Museum of Art in 1998-1999.