Brent Barry foi seleccionado pelos Denver Nuggets na primeira ronda (15ª escolha) do rascunho de 1995 da NBA, mas foi trocado pelos Clippers de Los Angeles numa noite de rascunho numa troca de 4 jogadores com Rodney Rogers pela escolha geral nº 2 no rascunho (Antonio McDyess) e Randy Woods. Barry foi geralmente considerado um bom passador e teve três temporadas em que teve uma média de mais de 5 assistências por jogo. Barry foi também um forte atirador de três pontos; actualmente ocupa a 13ª posição em todos os golos de campo de três pontos em toda a carreira e remata 40% por trás do arco para a sua carreira. Estes dois pontos fortes, combinados com a armação de 6’7″ de Barry, permitiram-lhe jogar numa variedade de posições, incluindo guarda-redes, guarda-redes, e pequeno avançado; porque era mais alto do que a maioria dos guardas-redes tradicionais, era muitas vezes considerado um ponto à frente quando corria o ataque. Esteve nas equipas do campeonato de San Antonio Spurs em 2005 e 2007. Ganhou o Concurso Slam Dunk no fim-de-semana All-Star da NBA em 1996 com um slam dunk inspirado em Julius Erving- no qual descolou da linha de lançamento livre para velejar e afundar com uma mão. Foi o primeiro jogador caucasiano a ganhar a competição.
Los Angeles Clippers (1995-1998)Edit
Após ter sido redigido pelos Denver Nuggets, Barry foi imediatamente negociado com os Los Angeles Clippers. Na sua época de estreante, Brent fez 123 3 pontos, o que bateu o actual recorde de estreantes. Lá, Brent faria uma média de 10,4 ppg e 38% de golo de campo de 3 pontos em 179 jogos. Na sua segunda época, ele e os Clippers tentaram uma corrida de playoff em que Brent teria uma média de 11,7 ppg, a sua maior pontuação na pós-temporada. Os Clippers só jogaram em 3 jogos (uma série; 1996-1997) durante a pós-temporada enquanto Barry estava lá.
Miami Heat (1998)Edit
Barry foi trocado para o Miami Heat no dia anterior ao prazo de 20 de Fevereiro do Los Angeles por Isaac Austin. Em Miami, Barry só jogaria 17 jogos, não começando nenhum dos jogos, com uma média de apenas 4,1 ppg.
Chicago Bulls (1999)Edit
Barry assinou com os Bulls em 25 de Janeiro de 1999 e assinou um contrato de 6 anos no valor de 27 milhões de dólares. Depois de sofrer uma lesão, jogou apenas 37 dos 50 jogos disputados nessa época, começando 30 desses jogos, com uma média de 11,1 ppg. Não preenchendo o vazio de um Jordan-less Bulls, a equipa trocou Brent por Hersey Hawkins e James Cotton de Seattle a 12 de Agosto de 1999.
Seattle SuperSonics (1999-2004)Edit
Brent passou 4 temporadas com a Seattle SuperSonics. Brent iniciaria a sua carreira em Seattle como apoio ao colega ex-aluno do estado do Oregon, Gary Payton. Acabaria por se mudar para jogar na posição de titular, e preenchia quando necessário como um pequeno avançado. Aí, ele faria em média 11,2 ppg, faria 669 jogadas de 3 pontos, e iniciaria a maior parte da sua carreira na NBA (296 dos 328 jogos), e totalizaria 4.107 pontos. Em Seattle jogaria 10 jogos de pós-temporada, começando 8 deles, o maior da sua carreira até agora.
San Antonio Spurs (2004-2008)Edit
No Verão de 2004, Barry foi assinado como agente livre pelo San Antonio Spurs, onde passou a maior parte da temporada como reserva. Depois de perder o seu primeiro jogo de playoff para os Denver Nuggets nos Playoffs da NBA de 2005, San Antonio inseriu Barry na linha de partida. O novo alinhamento dos Spurs ajudou-os a vencer os Nuggets na série de quatro jogos para um. Mais tarde, nesses mesmos playoffs, Barry ganhou o seu primeiro anel do campeonato quando os Spurs derrotaram os Detroit Pistons nas finais da NBA 2005. Brent e o seu pai, Rick Barry, são a segunda dupla pai-filho a ganhar um campeonato da NBA como jogador; o primeiro foi Matt Guokas, Sr. e o seu filho Matt Guokas, Jr.. Os únicos outros duos pai-filho são Bill Walton e o seu filho Luke Walton, e Mychal Thompson e o seu filho Klay Thompson.
Em Junho de 2007, ele ganhou o seu segundo anel do campeonato da NBA quando os Spurs varreram o Cleveland Cavaliers 4-0.
Em Janeiro de 2008, Barry rasgou o seu músculo direito da barriga da perna. A 20 de Fevereiro de 2008, (não muito depois da sua lesão) Barry, juntamente com Francisco Elson e uma primeira selecção de rascunho de 2009, foram trocados pelo San Antonio Spurs de volta à Seattle SuperSonics em troca do avançado/centro Kurt Thomas. Barry foi dispensado no dia seguinte pela Sonics. Após um período de espera obrigatório de 30 dias, ele voltou a assinar com San Antonio a 24 de Março de 2008 por 1 ano com a possibilidade para a época 2009-2010 no Veteran Minimum.
Com a eliminação de lesão Barry não viu muito tempo de jogo nas 2 primeiras rondas dos Playoffs da NBA de 2008. Barry brilharia contra os Lakers nas finais da Conferência Ocidental, no entanto, obtendo 23 pontos no Jogo 4, com uma polémica falta sem chamada com 2 segundos no relógio. Os Spurs perderiam a série em 5 jogos, contudo.
San Antonio proporcionou a Barry a maior experiência de playoff (71 jogos) da sua carreira. Ele totalizou 356 tiros de 3 pontos feitos e 1.888 pontos.
Houston Rockets (2008-2009)Edit
Barry optou por sair do seu contrato e tornou-se agente livre a 1 de Julho de 2008. A 10 de Julho, Barry assinou um contrato de 2 anos com a Houston Rockets, tornando-se o terceiro membro da família a juntar-se à franquia. O seu pai, Rick, terminou a sua carreira jogando duas temporadas com os Rockets (1978-1980) e o seu irmão mais velho, Jon, também terminou a sua carreira com os Rockets, jogando de 2004 a 06. Os termos financeiros não foram divulgados.
O outro irmão do Brent, Richard Francis “Scooter” Barry IV (nascido a 13 de Agosto de 1966) é também um jogador de basquetebol profissional americano reformado.
A 23 de Outubro de 2009, a carreira de Brent Barry terminou quando foi cortado pelos Rockets no final do campo de treino, levando Barry a comentar mais tarde que “todos os Barrys foram enterrados em Houston”.