Originalmente um pavilhão de caça para o Duque de Valmy, a casa à beira do Bois de Boulogne foi comprada por Jules Marmottan em 1882 que mais tarde a deixou ao seu filho Paul Marmottan. Marmottan mudou-se para a casa e, com interesse na era napoleónica, expandiu a colecção de pinturas, mobiliário e bronzes do seu pai. Marmottan legou a sua casa e a sua colecção à Académie des Beaux-Arts. A Académie abriu a casa e a colecção como o Museu Marmottan em 1934.
Embora originalmente uma vitrina para peças do Primeiro Império, a natureza da colecção do museu começou a mudar com duas grandes doações. Em 1957, Victorine Donop de Monchy deu ao museu uma importante colecção de obras impressionistas que tinham pertencido ao seu pai, o Doutor Georges de Bellio, médico de Manet, Monet, Pissarro, Sisley e Renoir, e um dos primeiros apoiantes do movimento impressionista. Em 1966, o segundo filho de Claude Monet, Michel Monet, deixou ao museu a sua própria colecção de obras do seu pai, criando assim a maior colecção mundial de pinturas de Monet. Em 1985, Nelly Duhem, filha adoptiva do pintor Henri Duhem, doou a sua grande colecção de obras impressionistas e pós-impressionistas (que incluía vários Monetas) ao museu.
Jacque Carlu, então curador do museu, construiu um espaço de exposição especial para a colecção de Monet num nível inferior do museu. Inspirado no salão concebido para os murais Water Lilies de Monet no Musée de l’Orangerie, a sala grande e aberta permite aos visitantes ver uma progressão do trabalho de Monet, bem como ver as suas telas tanto de perto como de longe. Uma das peças mais notáveis do museu é a Impressão de Monet, Sunrise (Impressão, Levante Sol Único), a pintura da qual o movimento impressionista tomou o seu nome. A pintura foi roubada do Musée Marmottan em 1985, mas recuperou cinco anos mais tarde e voltou à exposição permanente em 1991.
Desde 1975, o museu organizou duas exposições anuais dedicadas a um indivíduo ou colecções, incluindo Toulouse-Lautrec em 1976, Boilly em 1984, Daumier em 1989, Goya em 1990, Boldini em 1991 e Pissarro em 2017. As pinturas do museu do final da carreira Claude Monet foram expostas no Museu de Arte e Belas Artes de Nova Orleães, Museus de São Francisco em 1995. As obras viajaram mais tarde para o Museu de Arte Walters, Museu de Arte de San Diego e Museu de Arte de Portland em 1998-1999.