Brent Barry fue seleccionado por los Denver Nuggets en la primera ronda (15ª elección) del draft de la NBA de 1995, pero fue traspasado a los Los Angeles Clippers en la noche del draft en un intercambio de 4 jugadores con Rodney Rogers por la 2ª elección global del draft (Antonio McDyess) y Randy Woods. Barry era generalmente considerado un buen pasador y tuvo tres temporadas en las que promedió más de 5 asistencias por partido. Barry también era un buen tirador de tres puntos; actualmente ocupa el 13º puesto de todos los tiempos en tiros de campo de tres puntos realizados y lanzó un 40% desde detrás del arco en su carrera. Estos dos puntos fuertes, combinados con el tamaño de 1,90 metros de Barry, le permitieron jugar en varias posiciones, incluyendo la de base, escolta y alero; como era más alto que la mayoría de los bases tradicionales, a menudo se le consideraba un alero cuando dirigía el ataque. Formó parte de los equipos campeones de los San Antonio Spurs en 2005 y 2007. Ganó el concurso de mates en el fin de semana de las estrellas de la NBA en 1996 con un mate inspirado en Julius Erving, en el que salió de la línea de tiros libres para lanzarse y hacer un mate con una sola mano. Fue el primer jugador caucásico en ganar la competición.
Los Ángeles Clippers (1995-1998)
Después de ser reclutado por los Denver Nuggets, Barry fue traspasado inmediatamente a Los Ángeles Clippers. En su temporada de novato, Brent hizo 123 tiros de 3 puntos, lo que rompió el actual récord de novatos. Allí Brent promediaría 10,4 ppg y un 38% en tiros de campo de 3 puntos en 179 partidos. En su segunda temporada, él y los Clippers intentaron una carrera de playoffs en la que Brent promediaría 11,7 ppg, su máximo en la postemporada. Los Clippers sólo jugaron 3 partidos (una serie; 1996-1997) durante la postemporada mientras Barry estuvo allí.
Miami Heat (1998)
Barry fue traspasado a los Miami Heat el día antes de la fecha límite de intercambio del 20 de febrero desde Los Ángeles por Isaac Austin. En Miami, Barry sólo jugaría 17 partidos, no siendo titular en ninguno de ellos, promediando sólo 4,1 ppg.
Chicago Bulls (1999)Edit
Barry firmó con los Bulls el 25 de enero de 1999 y firmó un contrato de 6 años por 27 millones de dólares. Tras sufrir una lesión, sólo jugó 37 de los 50 partidos disputados esa temporada, siendo titular en 30 de ellos, promediando 11,1 ppg. Al no poder llenar el vacío de unos Bulls sin Jordan, el equipo traspasó a Brent por Hersey Hawkins y James Cotton desde Seattle el 12 de agosto de 1999.
Seattle SuperSonics (1999-2004)Edit
Brent pasó 4 temporadas con los Seattle SuperSonics. Brent comenzaría su carrera en Seattle como suplente del también ex alumno de Oregon State Gary Payton. Con el tiempo, pasaría a jugar en la posición de base como titular, y a ocupar el puesto de alero cuando fuera necesario. Allí promedió 11,2 puntos por semana, hizo 669 tiros de 3 puntos y fue titular la mayor parte de su carrera en la NBA (296 de 328 partidos), con un total de 4.107 puntos. En Seattle jugaría 10 partidos de postemporada, siendo titular en 8 de ellos, la mayor cantidad en su carrera hasta el momento.
San Antonio Spurs (2004-2008)
En el verano de 2004, Barry fue fichado como agente libre por los San Antonio Spurs, donde pasó la mayor parte de la temporada como reserva. Tras perder su primer partido de playoffs ante los Denver Nuggets en los Playoffs de la NBA de 2005, San Antonio insertó a Barry en la alineación titular. La nueva alineación de los Spurs les ayudó a vencer a los Nuggets en la serie por cuatro partidos a uno. Más tarde, en esos mismos playoffs, Barry ganó su primer anillo de campeón cuando los Spurs derrotaron a los Detroit Pistons en las Finales de la NBA de 2005.Brent y su padre, Rick Barry, son el segundo dúo padre-hijo que gana cada uno un campeonato de la NBA como jugador; el primero fue Matt Guokas, Sr. y su hijo Matt Guokas, Jr. Los únicos otros dúos padre-hijo son Bill Walton y su hijo Luke Walton, y Mychal Thompson y su hijo Klay Thompson.
En junio de 2007, ganó su segundo anillo de campeón de la NBA cuando los Spurs barrieron a los Cleveland Cavaliers por 4-0.
En enero de 2008, Barry se desgarró el músculo de la pantorrilla derecha. El 20 de febrero de 2008, (no mucho después de su lesión) Barry, junto con Francisco Elson y una selección de primera ronda del draft de 2009, fueron traspasados por los San Antonio Spurs a los Seattle SuperSonics a cambio del alero/centro Kurt Thomas. Los Sonics renunciaron a Barry al día siguiente. Después de un período de espera obligatorio de 30 días, volvió a firmar con San Antonio el 24 de marzo de 2008 por 1 año con la posibilidad de la temporada 2009-2010 como mínimo de veterano.
Al salir de una lesión, Barry no vio mucho tiempo de juego en las 2 primeras rondas de los Playoffs de la NBA de 2008. Sin embargo, Barry brillaría contra los Lakers en las finales de la Conferencia Oeste, consiguiendo 23 puntos en el cuarto partido, con una polémica falta no pitada con 2 segundos en el reloj. Sin embargo, los Spurs perderían la serie en 5 partidos.
San Antonio proporcionó a Barry la mayor experiencia en playoffs (71 partidos) de su carrera. Totalizó 356 tiros de 3 puntos realizados y 1.888 puntos.
Los Houston Rockets (2008-2009)
Barry optó por rescindir su contrato y se convirtió en agente libre el 1 de julio de 2008. El 10 de julio, Barry firmó un contrato de 2 años con los Houston Rockets, convirtiéndose en el tercer miembro de la familia en unirse a la franquicia. Su padre, Rick, terminó su carrera jugando dos temporadas con los Rockets (1978-1980) y su hermano mayor, Jon, también terminó su carrera con los Rockets, jugando de 2004 a 06. Las condiciones económicas no fueron dadas a conocer.
El otro hermano de Brent, Richard Francis «Scooter» Barry IV (nacido el 13 de agosto de 1966), es también un jugador de baloncesto profesional estadounidense retirado.
El 23 de octubre de 2009, la carrera de Brent Barry terminó cuando fue cortado por los Rockets al final del campo de entrenamiento, lo que llevó a Barry a comentar más tarde que «todos los Barrys fueron enterrados en Houston».