New Orleans Hornets (2009-2010)Edit
Collison fue ampliamente considerado como uno de los mejores prospectos de base en el Draft de la NBA 2009 saliendo de UCLA. Fue seleccionado en la primera ronda con la 21ª elección global por los New Orleans Hornets.
Con Chris Paul fuera de combate durante meses en dos momentos distintos durante la temporada 2009-10, Collison se convirtió en el base titular. Collison repartió 18 asistencias y anotó 17 puntos el 30 de enero de 2010, cuando Nueva Orleans puso fin a la racha de 11 victorias en casa de Memphis con una victoria en la prórroga por 113-111. Más tarde, el 8 de marzo de 2010, Collison batió su propio récord con 20 asistencias (junto con 16 puntos) en una victoria por 135-131 sobre los Golden State Warriors. En un partido contra los Indiana Pacers el 19 de febrero de 2010, Collison se convirtió en el segundo novato de la temporada 2009-10 en conseguir un triple-doble con 18 puntos, 13 rebotes y 12 asistencias. Terminó cuarto en la votación del Novato del Año de la NBA y promedió 18,8 puntos y 9,1 asistencias en los 37 partidos como titular, pero tuvo cuatro pérdidas de balón por concurso como titular en su primera temporada en la NBA.
Indiana Pacers (2010-2012)Edit
El 11 de agosto de 2010, los Hornets traspasaron a Collison y James Posey a los Indiana Pacers en un acuerdo de cuatro equipos y cinco jugadores que también envió a Troy Murphy a los New Jersey Nets, a Trevor Ariza a los New Orleans Hornets y a Courtney Lee a los Houston Rockets.
Dallas Mavericks (2012-2013)
El 12 de julio de 2012, Collison y Dahntay Jones fueron traspasados a los Dallas Mavericks por Ian Mahinmi. Collison se convirtió en el base titular de los Mavericks, sustituyendo a Jason Kidd que se fue como agente libre. Collison fue un jugador clave en el inicio de 4-1 de Dallas en 2012-13, pero tuvo problemas ya que perdieron 8 de sus siguientes 11. Tras ser titular en los primeros 14 partidos del equipo, Collison salió del banquillo en un partido. Se perdió el siguiente partido con un esguince en el dedo medio de la mano derecha, lo que llevó a Dallas a fichar a Derek Fisher. Fisher fue titular en su primer partido con los Mavericks, mientras que Collison siguió siendo reserva. 14 partidos después, el 27 de diciembre de 2012, recuperó la titularidad.
Los Ángeles Clippers (2013-2014)Edit
El 10 de julio de 2013, Collison firmó un contrato con Los Ángeles Clippers. Volvió a respaldar a Chris Paul, que también estaba en los Clippers. Cuando Paul estuvo fuera 18 partidos por una lesión en el hombro, Collison fue titular y promedió 13,3 puntos y 6,5 asistencias en 32,6 minutos. Los Clippers fueron 12-6 en ese lapso, y el entrenador Doc Rivers dijo que el equipo «capeó el temporal» sin su base All-Star; calificó el juego de Collison como «la clave». En el cuarto partido de la segunda ronda de los Playoffs de la NBA de 2014 contra los Oklahoma City Thunder, los Clippers superaron un déficit de 22 puntos para empatar la serie a 2-2, ya que Collison anotó 12 de sus 18 puntos en el último cuarto para ayudar a llevar al equipo a una victoria por 101-99.
Reyes de Sacramento (2014-2017)Edit
El 12 de julio de 2014, Collison firmó un contrato de tres años y 16 millones de dólares con los Sacramento Kings. Los Kings le ofrecieron la titularidad en la posición de base, y los Clippers no pudieron igualar ni el acuerdo ni el tiempo de juego.
El 27 de diciembre de 2014, Collison tuvo su mejor partido de la temporada con 27 puntos y 10 asistencias en una victoria en la prórroga por 135-129 sobre los New York Knicks. El 26 de febrero de 2015, fue descartado de tres a seis semanas con un flexor de la cadera derecha. Collison fue suspendido durante los primeros ocho partidos de la temporada 2016-17 después de declararse culpable de un cargo de delito menor por agresión doméstica.
Regreso a Indiana (2017-2019)
El 7 de julio de 2017, Collison firmó con los Indiana Pacers, regresando a la franquicia para una segunda etapa. Fue operado de la rodilla a principios de febrero de 2018, volviendo a la alineación de los Pacers a mediados de marzo. Después de mejorar gradualmente su tiro de tres puntos a lo largo de su carrera, Collison lideró la liga con un porcentaje de 3 puntos del 47%, el mejor de su carrera, en 2017-18.
El 10 de diciembre de 2018, en una victoria por 109-101 sobre los Washington Wizards, Collison tuvo 17 asistencias, su mayor total en un solo partido con Indiana. Terminó la temporada 2018-19 con promedios de 11 puntos y seis asistencias.
El 28 de junio de 2019, Collison anunció su retiro de la NBA. Testigo de Jehová, citó razones religiosas para retirarse. Se esperaba que atrajera múltiples ofertas de contrato por alrededor de 10 millones de dólares por temporada.