Originariamente una residenza di caccia del duca di Valmy, la casa ai margini del Bois de Boulogne fu acquistata da Jules Marmottan nel 1882 che la lasciò poi a suo figlio Paul Marmottan. Marmottan si trasferì nella casetta e, con un interesse per l’epoca napoleonica, ampliò la collezione di dipinti, mobili e bronzi di suo padre. Marmottan lasciò in eredità la sua casa e la sua collezione all’Académie des Beaux-Arts. L’Académie aprì la casa e la collezione come Museo Marmottan nel 1934.
Anche se inizialmente era una vetrina per pezzi del Primo Impero, la natura della collezione del museo iniziò a cambiare con due importanti donazioni. Nel 1957, Victorine Donop de Monchy donò al museo un’importante collezione di opere impressioniste appartenute a suo padre, il dottor Georges de Bellio, medico di Manet, Monet, Pissarro, Sisley e Renoir, e primo sostenitore del movimento impressionista. Nel 1966, il secondo figlio di Claude Monet, Michel Monet, lasciò al museo la propria collezione di opere del padre, creando così la più grande collezione al mondo di dipinti di Monet. Nel 1985, Nelly Duhem, figlia adottiva del pittore Henri Duhem, donò la sua grande collezione di opere impressioniste e post-impressioniste (che includeva diversi Monet) al museo.
Jacque Carlu, allora curatore del museo, costruì uno spazio espositivo speciale per la collezione Monet in un livello inferiore del museo. Ispirata alla sala progettata per i murales delle Ninfee di Monet nel Musée de l’Orangerie, la grande sala aperta permette ai visitatori di vedere una progressione del lavoro di Monet, così come di vedere le sue tele sia da vicino che da lontano. Uno dei pezzi più notevoli del museo è Impressione, alba (Impression, Soleil Levant) di Monet, il dipinto da cui il movimento impressionista ha preso il nome. Il dipinto è stato rubato dal Musée Marmottan nel 1985, ma è stato recuperato cinque anni dopo e restituito alla mostra permanente nel 1991.
Dal 1975 il museo ha organizzato due mostre all’anno dedicate a un individuo o a collezioni, tra cui Toulouse-Lautrec nel 1976, Boilly nel 1984, Daumier nel 1989, Goya nel 1990, Boldini nel 1991 e Pissarro nel 2017. I dipinti del museo dalla fine della carriera di Claude Monet sono stati esposti al New Orleans Museum of Art e al Fine Arts Museums di San Francisco nel 1995. Le opere hanno poi viaggiato al Walters Art Museum, San Diego Museum of Art e Portland Museum of Art nel 1998-1999.