Brent Barry został wybrany przez Denver Nuggets w pierwszej rundzie (15. pick) draftu NBA w 1995 roku, ale został sprzedany do Los Angeles Clippers w noc draftu w 4-partnerskim handlu z Rodneyem Rogersem za nr 2 ogólny pick w drafcie (Antonio McDyess) i Randy Woods. Barry był ogólnie uważany za dobrego podającego i miał trzy sezony, w których notował średnio ponad 5 asyst na mecz. Barry był także dobrym strzelcem za trzy punkty; obecnie zajmuje 13 miejsce w historii pod względem ilości wykonanych rzutów za trzy punkty i trafiał 40% rzutów zza łuku w swojej karierze. Te dwie mocne strony, w połączeniu z 6’7″ ramą Barry’ego, pozwoliły mu grać na różnych pozycjach, w tym point guard, shooting guard i small forward; ponieważ był wyższy niż większość tradycyjnych point guardów, często był uważany za point forward, gdy prowadził ofensywę. Był w mistrzowskich drużynach San Antonio Spurs w 2005 i 2007 roku. Wygrał Slam Dunk Contest podczas NBA All-Star Weekend w 1996 r. dzięki inspirowanemu Juliusem Ervingiem slam dunkowi, w którym wystartował z linii rzutów wolnych, by po chwili popłynąć i wykonać wsad jednorącz. Był pierwszym graczem rasy kaukaskiej, który wygrał tę rywalizację.
Los Angeles Clippers (1995-1998)
Po tym jak został wybrany przez Denver Nuggets, Barry został natychmiast sprzedany do Los Angeles Clippers. W swoim debiutanckim sezonie, Brent wykonał 123 rzuty 3-punktowe, czym pobił dotychczasowy rekord debiutantów. W 179 meczach Brent notował średnio 10.4 ppg i 38% skuteczności z pola 3-punktowego. W swoim drugim sezonie, on i Clippers spróbowali gry w playoff, gdzie Brent notował średnio 11.7 ppg, co było jego najwyższym wynikiem w postseason. Clippers zagrali tylko w 3 meczach (jedna seria; 1996-1997) podczas postseason, gdy Barry tam był.
Miami Heat (1998)Edit
Barry został przehandlowany do Miami Heat dzień przed 20 lutowym trade deadline z Los Angeles za Isaaca Austina. W Miami, Barry zagrałby tylko w 17 meczach, nie rozpoczynając żadnego z nich, notując średnio tylko 4.1 ppg.
Chicago Bulls (1999)Edit
Barry podpisał z Bulls 25 stycznia 1999 roku i podpisał 6-letni kontrakt na 27 milionów dolarów. Po doznaniu kontuzji zagrał tylko w 37 z 50 meczów rozegranych w tamtym sezonie, rozpoczynając 30 z nich, notując średnio 11.1 ppg. Nie udało się wypełnić pustki po pozbawionych Jordana Bulls, zespół wymienił Brenta za Herseya Hawkinsa i Jamesa Cottona z Seattle 12 sierpnia 1999 roku.
Seattle SuperSonics (1999-2004)Edit
Brent spędził 4 sezony w Seattle SuperSonics. Brent rozpocząłby swoją karierę w Seattle jako back-up dla kolegi Oregon State alumnus Gary Payton. W końcu przeniósłby się na pozycję punktu jako starter i wypełnił w razie potrzeby jako mały napastnik. W Seattle zdobywał średnio 11.2 ppg, trafiał 669 rzutów za 3 punkty, rozpoczął większość swojej kariery w NBA (296 z 328 meczów) i zdobył łącznie 417 punktów. W Seattle zagrałby w 10 meczach postseason, rozpoczynając 8 z nich, najwięcej w swojej dotychczasowej karierze.
San Antonio Spurs (2004-2008)Edit
W lecie 2004 roku Barry został podpisany jako wolny agent przez San Antonio Spurs, gdzie spędził większość sezonu jako rezerwowy. Po przegraniu pierwszego meczu playoff z Denver Nuggets w 2005 NBA Playoffs, San Antonio wstawiło Barry’ego do wyjściowego składu. Nowy skład Spurs pomógł im pokonać Nuggets w serii cztery mecze do jednego. Później, w tych samych playoffach, Barry zdobył swój pierwszy mistrzowski pierścień, kiedy Spurs pokonali Detroit Pistons w Finałach NBA 2005. Brent i jego ojciec, Rick Barry, są drugim duetem ojciec-syn, który zdobył mistrzostwo NBA jako gracz; pierwszym był Matt Guokas, Sr. i jego syn Matt Guokas, Jr. Jedynymi innymi duetami ojciec-syn są Bill Walton i jego syn Luke Walton oraz Mychal Thompson i jego syn Klay Thompson.
W czerwcu 2007 roku, zdobył swój drugi pierścień mistrzowski NBA, kiedy Spurs zmietli Cleveland Cavaliers 4-0.
W styczniu 2008 roku, Barry zerwał mięsień prawej łydki. 20 lutego 2008 roku (niedługo po kontuzji) Barry, wraz z Francisco Elsonem i pierwszorundowym pickiem w drafcie 2009, został sprzedany przez San Antonio Spurs z powrotem do Seattle SuperSonics w zamian za napastnika/centra Kurta Thomasa. Barry został następnego dnia zwolniony przez Sonics. Po obowiązkowym 30-dniowym okresie oczekiwania, 24 marca 2008 roku ponownie podpisał kontrakt z San Antonio na 1 rok z możliwością gry w sezonie 2009-2010 na poziomie Veteran Minimum.
Powracający po kontuzji Barry nie widział zbyt wiele czasu gry w pierwszych 2 rundach NBA Playoffs 2008. Barry zabłysnąłby w finałach Konferencji Zachodniej przeciwko Lakers, zdobywając jednak 23 punkty w Game 4, z kontrowersyjnym faulem na 2 sekundy przed końcem. Spurs przegrali jednak tę serię w 5 meczach.
San Antonio zapewniło Barry’emu najwięcej doświadczenia w playoffach (71 meczów) w karierze. W sumie trafił 356 rzutów za 3 punkty i zdobył 1888 punktów.
Houston Rockets (2008-2009)
Barry zrezygnował z kontraktu i został wolnym agentem 1 lipca 2008 roku. 10 lipca Barry podpisał 2-letni kontrakt z Houston Rockets, stając się trzecim członkiem rodziny, który dołączył do franczyzy. Jego ojciec, Rick, zakończył karierę grając dwa sezony z Rockets (1978-1980), a jego starszy brat, Jon, również zakończył karierę z Rockets, grając od 2004 do 06. Warunki finansowe nie zostały ujawnione.
Drugi brat Brenta, Richard Francis „Scooter” Barry IV (ur. 13 sierpnia 1966 r.) jest również emerytowanym amerykańskim zawodowym koszykarzem.
23 października 2009 r. kariera Brenta Barry’ego zakończyła się, gdy został on wycięty przez Rockets pod koniec obozu treningowego, co doprowadziło Barry’ego do późniejszego stwierdzenia, że „wszyscy Barry’ego zostali pochowani w Houston”.