Pierwotnie domek myśliwski dla księcia Valmy, dom na skraju Bois de Boulogne został zakupiony przez Jules Marmottan w 1882 roku, który później przekazał go swojemu synowi Paulowi Marmottan. Marmottan wprowadził się do domu i interesując się epoką napoleońską, powiększył kolekcję obrazów, mebli i brązów swojego ojca. Marmottan zapisał swój dom i kolekcję Académie des Beaux-Arts. W 1934 roku Académie otworzyła dom i kolekcję jako Museum Marmottan.
Chociaż początkowo była to wizytówka dzieł z okresu Pierwszego Cesarstwa, charakter kolekcji muzeum zaczął się zmieniać wraz z dwoma ważnymi darowiznami. W 1957 r. Victorine Donop de Monchy przekazała muzeum ważną kolekcję dzieł impresjonistycznych, które należały do jej ojca, doktora Georges’a de Bellio, lekarza Maneta, Moneta, Pissarro, Sisley’a i Renoira oraz wczesnego zwolennika ruchu impresjonistycznego. W 1966 roku, drugi syn Claude’a Moneta, Michel Monet, pozostawił muzeum swoją własną kolekcję dzieł ojca, tworząc tym samym największą na świecie kolekcję obrazów Moneta. W 1985 roku Nelly Duhem, adoptowana córka malarza Henri Duhema, podarowała muzeum swoją dużą kolekcję dzieł impresjonistycznych i postimpresjonistycznych (wśród których było kilka Monetów).
Jacque Carlu, ówczesny kurator muzeum, zbudował specjalną przestrzeń wystawienniczą dla kolekcji Moneta na niższym poziomie muzeum. Zainspirowany salą zaprojektowaną dla fresków Lilii Wodnych Moneta w Musée de l’Orangerie, duży, otwarty pokój pozwala zwiedzającym zobaczyć postęp prac Moneta, a także obejrzeć jego płótna zarówno z bliska, jak i z daleka. Jednym z najbardziej godnych uwagi dzieł w muzeum jest Impresja Moneta, wschód słońca (Impression, Soleil Levant), obraz, od którego ruch impresjonistyczny wziął swoją nazwę. Obraz ten został skradziony z Musée Marmottan w 1985 roku, ale odzyskany pięć lat później i powrócił do stałej ekspozycji w 1991 roku.
Od 1975 roku muzeum organizuje dwie wystawy rocznie poświęcone jednostce lub zbiorom, w tym Toulouse-Lautrec w 1976 roku, Boilly w 1984 roku, Daumier w 1989 roku, Goya w 1990 roku, Boldini w 1991 roku i Pissarro w 2017 roku. Obrazy muzeum z późnego okresu kariery Claude’a Moneta były wystawiane w New Orleans Museum of Art i Fine Arts Museums of San Francisco w 1995 roku. Dzieła te podróżowały później do Walters Art Museum, San Diego Museum of Art i Portland Museum of Art w latach 1998-1999.